Após uma temporada na Toleman, Senna optou por se transferir para a Lotus, que na altura era uma equipe respeitada. Tendo como companheiro de equipe o aristocrático italiano Elio de Angelis, Ayrton com o seu Lotus 97T preto, de motor Renault, teve finalmente condições de lutar por pole positions e vitórias. Logo na sua segunda corrida de 1985, no circuito do Estoril em Portugal, partiu na pole e conquistou a sua primeira vitória ao volante de um F1. Numa corrida molhada, que teve de ser interrompida ao tempo de duas horas, a duas voltas do final, Senna demonstrou a sua impressionante perícia, vencendo com mais de 1 minuto de vantagem sobre o segundo colocado, Michele Alboreto numa Ferrari. Igual performance poderia ter sido alcançada por Senna, quinze dias depois, em Imola. Colocando o seu Lotus-Renault na pole, liderou 56 das 60 voltas, viu-se porém obrigado a abandonar. Em Monte Carlo, conseguiu novamente a pole e liderou por 13 vo1tas mas o seu carro volta a quebrar, obrigando-o ao abandono. O mesmo aconteceu no Canadá, depois de ter registrado a melhor volta da corrida. Em Detroit liderou mais uma vez, mas saiu da pista o que veio também a acontecer no circuito Paul Ricard, durante o Grande Prêmio da França. No Grande Prêmio da Inglaterra, em Silverstone, comandou 58 das 65 voltas mas o seu Lotus-Renault falhou mais uma vez. Outra prova não terminada, desta feita no novo circuito de Nurburgring, foi seguida por uma sequência de pódios. Foi segundo, atrás do McLaren-Porsche de Prost em Osterrechring, foi terceiro atrás dos dois McLaren-Porsche de Lauda e Prost em Zandvoort na Holanda, e novamente terceiro (tendo largado na pole) atrás de Prost e Nelson Piquet (Brahham-BMW) em Monza. A segunda vitória aconteceu em Spa-Francorchamps. Em mais uma corrida marcada pela chuva, Senna terminou com quase meio minuto de vantagem sobre o Williams-Honda de Mansell, com o McLaren-Porsche de Prost, o Williams-Honda de Rosberg, o Brahham-BMW de Piquet e o Renault de Derek Warwick, no seu encalço. No Grande Prêmio da Europa em Brands Hatch, Mansell esteve imbatível, mas Senna, largou novamente da pole position e acabou em segundo lugar. Um abandono em Kyalami, leva-o à Austrália, para o primeiro Grande Prêmio de Adelaide. Mais uma vez, foi o mais rápido nas sessões de qualificação, mais uma vez liderou a corrida (durante 9 voltas), e mais uma vez o seu Lotus-Renault quebrou. Tendo terminado o Campeonato Mundial em quarto lugar, estava convencido de que a Lotus não deveria diminuir os seus esforços para lhe fornecer um carro vencedor. Por isso, não vê com bons olhos a nomeação do britânico Derek Warwick, para seu companheiro de equipe em 1986. Apesar dos ataques da imprensa especializada Inglesa, a Lotus reconsiderou e acabou por dispensar Warwick. No seu lugar, contrataram o conde escocês Johnny Dumfries. Para Senna esta foi a combinação ideal - ele como o indiscutível número um da equipe, e Dumfries como um insípido segundo piloto. Ao volante do Lotus-Renault 981, Ayrton venceu na Espanha e em Detroit, ficando em segundo no Rio de Janeiro, Spa-Francorchamps, Hockenheim e Hungaroring, terceiro em Monte Carlo e no México, quarto em Estoril e quinto em Montreal. A vitória de Senna em Espanha foi uma das mais disputadas. Ao fim de 72 voltas sob um sol abrasador, ele bateu o Williams-Honda de Mansell, por apenas 14 centésimos de segundo, após emocionante duelo. Em Detroit, ficou muito satisfeito com a sua vitória. Assim, o já familiar capacete amarelo no interior de um Lotus 98T preto dominou por completo a prova, apesar do atraso provocado por um furo num pneu. Os 55 pontos conquistados dão-lhe novamente o quarto lugar no Campeonato Mundial, atrás de Prost, Mansell e Piquet. Porém, no final da temporada, Ayrton já se tinha percebido de que precisaria de um motor Honda, se quisesse vencer os Williams de Mansell e Piquet em 1987. Foi a promessa do seu nome no contrato, que fez com que a Honda se decidisse a fornecer os seus motores turbo para a Lotus. No entanto, esta combinação não resultou tão bem quanto o brasileiro esperava. O Lotus 99T era um carro mais pesado do que os Williams FWII B ou do que os McLaren MP4/4 pelo que, foi preciso todo o empenhamento e perícia de Senna para o tornar competitivo. As suas duas vitórias nesse ano ocorreram em circuitos de rua onde a técnica de condução é o elemento mais importante. Em Detroit repete o sucesso do ano anterior, e nas ruas de Monte Carlo regista a primeira de seis vitórias nessa pista. Conseguiu o segundo lugar em Imola (atrás de Mansell), Hungaroring (atrás de Piquet), Monza (Piquet novamente) e Suzuka (atrás do Ferrari de Gerhard Berger), o terceiro lugar em Silverstone e Hockenheim, o quarto em Paul Ricard, e quinto em Jerez e Osterreichring. Soma assim um total de 57 pontos, que lhe valeram um terceiro lugar no Campeonato Mundial, atrás dos dois Williams-Honda. A sua aprendizagem na F1 encontrava-se completa, e Senna estava agora pronto para ingressar numa equipe de alta qualidade. Assim, e apesar do enorme desafio que seria ter como companheiro Alain Prost, Ayrton aceitou a oferta da Marlboro-McLaren para 1988. Era o início de uma era grandiosa na sua carreira.